本研究采用同时记录EEG和fMRI技术，捕捉神经重放事件的时空动态。通过EEG的高时间分辨率，研究能够捕捉到快速的神经重放事件，并借助fMRI定位其在全脑范围内的传播。这种结合方法不仅揭示了人类大脑中神经活动重放的时空模式，还展示了这些事件如何通过增强海马与DMN及其他脑区的功能连接，支持复杂的认知功能。
在本研究中，被试首先观看一系列图片，以捕获图片刺激对应的神经活动模式，并用于训练神经解码模型。接着，被试需要通过学习四个视觉刺激的关联配对来构建一个序列，并根据提示在头脑中以正向或反向顺序想象所学序列。实验也采集了学习前（任务前静息态）和学习后（任务后静息态）的静息状态数据，以便测量由学习引起的自发性神经活动的变化（图1）。
图1 实验任务流程
整个实验在EEG-fMRI的同步采集的设置下完成，捕捉人脑中自发性神经再激活和有序神经活动重放的时间和空间动态模式。研究团队还提出了一种分析流程，用于研究任务和静息态下神经再激活和神经活动重放的时空动态机制（图2）。首先，研究者使用已训练的EEG神经解码模型来预测任务和静息态下的神经再激活概率。之后，使用时延线性模型（temporally delayed linear modelling, TDLM）7检测神经活动重放的显著时延。基于感兴趣的时延和神经再激活概率时间序列，研究者可以计算神经活动重放概率，将其与血氧动力学函数（hemodynamic response function）卷积并降采样，作为额外的回归变量用于解释fMRI信号。通过这一分析流程，研究者能够识别与神经活动重放相关的脑区激活，以及随着神经活动重放变化的全脑功能连接的变化。
图2 基于EEG-fMRI检测神经活动重放的分析流程图。a, 训练基于EEG的神经解码模型。b, 应用TDLM检测基于EEG的神经活动重放。c, 推算基于EEG的神经活动重放概率时间序列并作为变量纳入fMRI分析。d, 与神经活动重放相关的全脑激活。e, 随神经活动重放变化相关的海马ROI与其他脑区之间功能连接变化。
研究发现，基于功能定位任务中采集的EEG和fMRI信号，可以有效训练神经解码模型。与之前的研究结果一致，EEG和fMRI信号的解码准确率均显著高于随机水平。基于神经解码模型，研究团队在线索心理模拟任务中使用TDLM算法，检测到EEG信号中存在显著的30 ms时延的正向神经活动重放（图3）。这种神经活动重放的方向与任务中的线索指示方向无关，表明30 ms时延的神经活动重放是一种自发的、不受意识控制的神经模式。通过推算神经活动重放事件的发生时间，研究团队在fMRI中发现，神经活动重放强度增强与海马和内侧前额叶皮层（medial prefrontal cortex, mPFC）的激活增强存在显著正相关。同时，神经活动重放强度的增加与海马-DMN的功能连接的增强显著正相关。这些结果佐证了前期研究中神经活动重放伴随DMN活动增强的发现5。
图3 在线索心理模拟任务中基于EEG的神经活动重放及其全脑激活模式。a, 采用TDLM检测基于EEG的神经活动重放，分别用于正向（提示"1→"）和反向（提示"←4"）心理模拟条件。b, 神经活动重放的强度与海马和mPFC的激活有显著相关。c, 随着神经活动重放的强度的增强，海马与DMN之间的功能连接显著增强。
EEG-fMRI同步采集以及分析流程为研究快速且自发神经活动（包括神经再激活和神经活动重放）及其全脑激活模式提供了一种强大有效的方法。研究团队提出的数据采集和分析流程，从时间和空间两个方面阐明了人脑的神经再激活和神经活动重放的神经机制，为理解这些现象及其引发的全脑激活模式提供了新的见解。同样的分析流程有助于在不同的研究领域之间架起桥梁，全面理解与人类认知相关的神经重放功能。这为未来的研究开辟了新路径，例如在基于认知地图的计算过程中调查海马神经活动重放和网格状编码（grid-like coding），以及深入理解睡眠期间的记忆巩固。通过这一方法，研究者能够更加深入地理解推理和概括背后的内嗅-海马-前额叶系统。此外，研究结果暗示神经活动重放可能是海马与前额叶皮层之间交流的关键机制，未来找到基于这一机制的生物标志物将是重要的研究方向，有望为调控或治疗提供新的途径。
本文受到科技创新2030-“脑科学与类脑研究”项目，国家自然科学基金，北京市自然科学基金和中央高校基本科研专项等资金支持，研究的共同第一作者包括北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室硕士毕业生黄骐、在读博士生肖治兵、罗跃嘉教授，以及深圳大学在读博士生于倩倩。本文的通讯作者为北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室与北京脑科学与类脑研究所柳昀哲教授。伦敦大学学院Raymond J. Dolan院士与牛津大学Timothy E. J. Behrens 院士也做出了重要贡献。
论文链接：
Huang, Q., Xiao, Z., Yu, Q., Luo, Y., Xu, J., Dolan, R., Behrens, T.,Liu, Y.* (2024). Replay-triggered Brain-wide Activation in Humans.Nature Communications,15(1), 7185.
https://www.nature.com/articles/s41467-024-51582-5
相关研究：
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2.Liu, Y.*, Dolan, R. J., Kurth-Nelson, Z., & Behrens, T. E. J. (2019). Human Replay Spontaneously Reorganizes Experience.Cell,178(3), 640-652.e14.
3.Liu, Y.*, Mattar, M. G., Behrens, T. E. J., Daw, N. D. & Dolan, R. J. (2021). Experience replay is associated with efficient nonlocal learning.Science372(6544).
4. Schuck, N. W. & Niv, Y. (2019). Sequential replay of nonspatial task states in the human hippocampus.Science364, eaaw5181.
5. Higgins, C.#,Liu, Y.#, Vidaurre, D., Kurth-Nelson, Z., Dolan, R., Behrens, T., & Woolrich, M. (2021). Replay bursts in humans coincide with activation of the default mode and parietal alpha networks.Neuron,109(5), 882-893.e7.
6. Nitzan, N., Swanson, R., Schmitz, D., & Buzsáki, G. (2022). Brain-wide interactions during hippocampal sharp wave ripples.Proceedings of the National Academy of Sciences,119(20), e2200931119.
7.Liu, Y.*, Dolan, R. J., Higgins, C., Penagos, H., Woolrich, M. W., Ólafsdóttir, H. F., Barry, C., Kurth-Nelson, Z., & Behrens, T. E. (2021). Temporally delayed linear modelling (TDLM) measures replay in both animals and humans.eLife,10, e66917.
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